Desde 1707 estudió en Florencia con Giuseppe Maria Orlandini, bajo el patrocinio de Cosme de Médicis, Gran Duque de Toscana. Durante un breve período estudió en Nápoles con Alessandro Scarlatti, para trasladarse luego a Bolonia, donde trabajó a las órdenes del padre Felipe Lavinio Vannucci. En 1709 completó su formación musical con Bernardo Pasquini en Roma, hasta la muerte de este último. Luego permaneció en la ciudad, donde ocupó varios cargos, el más importante de los cuales fue el de organista de la Chiesa del Gesú.
Durante los primeros meses de 1716, Zipoli viajó a Sevilla, donde comenzó su noviciado, ingresando el 1 de julio en la Provincia jesuítica del Paraguay. El año siguiente se estableció en Córdoba, Argentina. Allí completó sus estudios en teología y filosofía, como preparación para ser ordenado sacerdote. Debido a que la sede obispal de Córdoba se encontraba vacante, la ceremonia nunca se llegó a realizar. Falleció en 1726 debido a una enfermedad infecciosa, probablemente tuberculosis, aunque no se conoce ninguna prueba al respecto.
Contemporáneo de Bach, Händel y Scarlatti, es difícil comprender cabalmente la vida y el legado de Zipoli fuera del contexto histórico de la época virreinal. Cuando en 1716, merced al presunto apoyo económico de María Teresa Strozzi, princesa de Forano, se efectuó la primera edición de sus "Sonate d'Intavolatura per órgano e cimbalo", Zipoli era uno de los muchos compositores respetados de Roma. Para la historia de la música europea, luego de esta publicación, Domenico Zipoli "desaparece" del escenario cultural, y teniendo en cuenta las limitaciones mediáticas e informativas de la época, la "ausencia" de Zipoli fue total. Tanto es así, que hasta ya avanzado el siglo XX todavía se dudaba si "cierto hermano jesuita llamado Domingo Zipoli" tenía alguna relación con el autor europeo de las sonatas para órgano y cémbalo, su obra europea más conocida. Las razones de este salto cultural permanecerán para siempre en la sombra. Es altamente posible, sin embargo, que Zipoli haya sufrido una crisis religiosa, y haya decidido ofrendar lo mejor de sí —la música— a Dios. Dada la fama musical y religiosa que tenían las reducciones jesuíticas de guaraníes, es comprensible que haya decidido ingresar en la Compañía de Jesús y viajar a Sudamérica a fin de convertirse en misionero.
Una versión más terrenal ha sugerido que la huida de Zipoli de los círculos culturales romanos podría deberse a una relación socialmente inaceptable con su mecenas, la princesa de Forano. Sin embargo, no existe evidencia que así lo sugiera.
En los ocho años y cinco meses de actividad en Córdoba, capital de la provincia jesuítica del Paraguay, Zípoli compuso una cierta cantidad de música que luego se enviaba, por medio de emisarios, a los treinta pueblos que formaban parte de las Reducciones. Cuando España ordenó la expulsión de los jesuitas, en 1767, la mayor parte de sus composiciones permanecieron en los pueblos, y finalmente se perdieron cuando se destruyeron los mismos.
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